Todo comienza cuando Sam sale misteriosamente del Infierno y salvando a Dean de algo desconocido, pronto se dan cuenta de que los monstruos son diferentes y se tiene que aliar con Sam y su abuelo materno Samuel Campbell para descubrir qué sucede. A lo largo de los primeros capítulos se nota que Sam está diferente y Dean empieza a desconfiar. Tras la cacería del Dios Verita (dios de la verdad), se dan cuenta que tienen un gran problema: Sam no tiene alma. Algo interesante del primer capítulo de la sexta temporada, es que en un momento determinado, cuando Dean entra en lo que parece ser un edificio en remodelación, hay una serie de propaganda pegada en las paredes anunciando un evento próximo, y en la propaganda están escritas las palabras "Dj Sam", siendo esto una referencia del retorno de Sam. Tienen que cazar alfas (el primero de cada especie de monstruo) y así el demonio Crowley les devolverá el alma de Sam (aparentemente él sacó a Sam del infierno, aunque después se enteran de que en realidad fue Castiel), pero a pesar de esto Sam no quiere su alma ya que esto podría matarlo porque lucifer ha torturado su alma en el infierno a lo largo de ese año. Finalmente van a cazar a Crowley, pero son traicionados por su abuelo. Cuando consiguen al demonio, este les dice que no puede recuperar el alma y Castiel lo mata. Después Dean hace un trato con la Muerte y ésta le devuelve el alma a Sam (crea una pared mental en Sam para que no recuerde el infierno) a cambio de que dé información de las almas y el purgatorio. Los hermanos Winchester siguen cazando y se dan cuenta de que los monstruos liberaron a La Madre De Todos Los Monstruos (Eva). Los hermanos la cazan, pero con grandes perdidas (la muerte de Gwen y Samuel Campbell y Rufus). Ellos pueden matar a Eva con Cenizas de Fénix y las encuentran. En el capítulo 19 Dean logra matar a Eva, pero antes de morir, ésta les dice que Crowley no está muerto. Pronto se dan cuenta que Castiel no lo mató porque está trabajando con él para obtener las almas del purgatorio y volverse lo suficientemente fuerte como para matar al arcángel Rafael. El 20 de mayo hubo un capítulo doble de dos horas como el final de temporada, en este capítulo (Let It Bleed) unos demonios junto con Crowley secuestran a Lisa Braeden y a su hijo Ben. Así que Dean y Sam tendrán que buscarlos y los encuentran tras aliarse con el ángel Balthazar. Castiel borra los recuerdos que Dean tenían de Lisa y Ben por petición de Dean. En el último cápitulo (The Man Who Knew Too Much), la barrera en la cabeza de Sam se rompe y recuerda el infierno. Dean y Bobby intentan evitar que Castiel abra la puerta del Purgatorio, sin embargo, fallan. Castiel mata a Balthazar al darse cuenta que lo traicionó. Castiel abrió el purgatorio y absorbió todas esas almas para poder derrotar a Rafael. Después de haber vencido, Dean le pide que devuelva los poderes, y ante su negativa, Sam lo apuñala con la espada de los ángeles. Para sorpresa de todos, no funciona. La temporada finaliza con las palabras de Castiel: "La espada no va a funcionar, porque no soy un ángel, soy su nuevo Dios, uno mejor, entonces se arrodillarán y profesarán su amor hacia mi, su señor, o los destruiré".
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